Актуальные проблемы изучения ракообразных континентальных вод/Материалы лекций и докладов Международной школы-конференции. Борок, 5-5 ноября 2012. кОСТРОМА: кОСТРОМСКОЙ ПЕЧАТНЫЙ ДОМ, 2012. – с. 316-319.
Ракообразные в гиперсоленых водоемах: специфика существования и адаптации
Институт биологии южных морей НАН Украины
99011 Севастополь, пр. Нахимова, 2, Украина
e-mail: *****@***ru
Ракообразные чрезвычайно разнообразная группа животных, которая смогла заселить почти все типы местообитаний, имеющиеся на нашей планете. Гиперсоленые водоемы относятся к наиболее экстремальным местообитаниям на Земле. Некоторые виды ракообразных, относящихся к различным отрядам, смогли приспособиться к существованию и в таких жестких условиях. Цели данного сообщения: рассмотреть особенности гиперсоленых водоемов, как среды обитания; дать краткий обзор ракообразных, обитающих в гиперсоленых водоемах; рассмотреть иерархическую систему адаптаций, которая позволяет им существовать в экстремальных местообитаниях; оценить роль биотических и абиотических факторов в ограничении распределения ракообразных-галотолерантов.
Особенности гиперсоленых водоемов: многофакторная экстремальность.
Соленость – один из важнейших абиотических факторов, определяющих структуру и функционирование биоты в водоемах на всех уровнях организации (Хлебович, Аладин, 2010). Общий диапазон солености в естественных водоемах – от 0 до более 500 г/л. В талассогалинных водоемах, где соотношение ионов близко к таковому в морской воде, максимальная концентрация солей может достигать 350-370 г/л, а в аталассогалинных (с иным ионным составом) – более 500 г/л. Далее нас будут интересовать только гиперсоленые водоемы, которые являются интегральной частью гидросферы планеты и имеются на всех континентах. Общая концентрация солей, как и их состав, влияют на многие физико-химические характеристики растворов, переводя их нередко в область экстремальных (для организмов) значений. В частности, с ростом солености уменьшаются теплоемкость раствора и температура его замерзания, но увеличивается температура его закипания. Следствием зависимости теплоемкости раствора от солености является более быстрые нагревание и охлаждение воды в гиперсоленых водоемах по сравнению с пресными и морем. Это обуславливает более высокие дневные и более низкие ночные температуры, что ведет к увеличению суточной амплитуды колебаний температуры. В природе это отмечено автором в гиперсоленых водоемах Крыма и юга Индии (Шадрин и др., 2005). Дневные температуры в гиперсоленых прибойных лужах, гиперсоленых озерах и лагунах, например в Крыму, могут превышать 50 °С, при суточном размахе в 25-27 градусов. Раствор может оставаться жидким при высочайших соленостях при температурах ниже минус 50 °С. Все это ведет и к наличию больших вертикальных градиентов температуры в гиперсоленых водоемах.
Увеличение солености ведет к падению растворимости кислорода. Конечно, концентрация кислорода в водоеме определяется не только его растворимостью, но его выделением и потреблением, прежде всего, биотой. Поэтому в высокопродуктивных гиперсоленых водоемах концентрация кислорода может превышать днем 200% насыщения, а ночью падать до нуля. Это, в частности, наблюдается в ряде гиперсоленых озер Крыма (Шадрин, 2008). На интенсивность обмена между водоемом и атмосферой и вертикальным распределением кислорода в водоёме влияют коэффициенты молекулярной и турбулентной диффузии, которые также зависят от солености. С увеличением солености увеличивается плотность и вязкость раствора, влияющие на турбулентное перемешивание, что ведет к увеличению вертикального градиента концентрации кислорода и, временами, его отсутствию уже на глубинах 0.2 – 0.5 м. В гиперсоленых водоемах/биотопах животные нередко вынуждены существовать в гипоксийных условиях. Увеличение плотности раствора и его вязкости вносит свой вклад и в увеличение энергетических трат на движение. Увеличение плотности с ростом солености ведет к тому, что бентосные животные переходят к планктонному образу жизни. Многие гиперсоленые биотопы (прибойные ванны, озера, лагуны), в дополнение ко всему, являются пересыхающими водоемами. Более подробно специфика гиперсоленых озер (на примере крымских) описана ранее (Шадрин, 2008; Belmonte et al., 2012).
Ракообразные-экстремогалотолеранты. В таблице 1 представлены некоторые из наиболее галотолерантных видов различных таксонов ракообразных. Цель таблицы – не дать исчерпывающий список таких видов (объем статьи не позволяет это сделать), а лишь продемонстрировать, что такие виды есть в различных крупных таксонах и в различных регионах. Самая высокая галотолерантность характерна для представителей Anostraca (Artemia spp., Parartemia spp.). Довольно высокие значения солеустойчивости – у некоторых представителей отряда Harpacticoida (Copepoda), среди которых широко распространенный вид Cletocamptus retrogressus, вероятно, - чемпион. В небольшом количестве галотолерантные виды, как видно из таблицы, имеются в большинстве таксонов ракообразных. Следует отметить, что среди ракообразных нет настоящих галофильных форм, тех которые могут существовать лишь при высоких соленостях. Галотолерантные виды могут нормально существовать, как правило, и при низких соленостях, начиная с 1-5 г/л.
Таблица 1. Некоторые наиболее галотолерантные виды ракообразных
Вид | Макс. cоленость, г/л | Регион | Источник данных |
Класс Branchiopoda Отряд Anostraca | |||
Artemia spp. | 360 | Все континенты, кроме Антарктиды | Shadrin, Anufriieva, 2012 |
Parartemia spp. | 200-260 | Австралия | Geddes, 1975 |
Branchinella spinosa (H. Milne-Edwards, 1840) | 85 | Евразия, Африка | Литвиненко и др., 2009; Шадрин и др., 2009 |
Отряд Cladocera | |||
Moina salina (mongolica) Daday, 1888 | 150-160 | Евразия, Сев. Африка | Литвиненко и др., 2009; наши данные |
Daphniopsis truncata Hebert & Wilson, 2000 | 84 | Австралия | Pinder et al., 2002; Timms, 2009 |
Класс Maxillopoda Отряд Calanoida | |||
Arctodiaptomus salinus (Daday, 1885) | 80 - (100?) | Евразия, Сев. Африка | Наши данные |
Calamoecia spp. | 120-240 | Австралия | Pinder et al., 2002; Timms, 2009 |
Boeckella poopoensis Marsh, 1906 | 90 | Анды, Ю. Америка | De Los Rios, Crespo, 2004 |
Отряд Cyclopoida | |||
Apocyclops dengizicus (Lepeshkin, 1900) | 130 | Ю. Африка, Австралия, Азия | Carrasco, Perissinotto, 2012; Pinder et al., 2002 |
Metacyclops arnaudi (G. O. Sars, 1908) | 240 | Австралия | Pinder et al., 2002; Timms, 2009 |
Metacyclops laurentiisae Karanovic, 2004 | 123 | Австралия | Pinder et al., 2002; Timms, 2009 |
Отряд Harpacticoida | |||
Cletocamptus confluens (Schmeil, 1894) | 130 | Евразия, Ю. Африка | Carrasco, Perissinotto, 2011 |
Schizopera sp. | 110 | Австралия | Pinder et al., 2002 |
Mesochra sp. | 130 | Австралия | Pinder et al., 2002 |
Cletocamptus retrogressus Shmankevich, 1875 | >200 | Евразия, Африка | Литвиненко и др., 2009; наши данные |
Класс Ostracoda | |||
Cyprideis torosa (Jones, 1850) | 120 | Средиземноморье | Bodergat et al., 1991 |
Eucypris inflata (G. O. Sars, 1903) | 290 | Бассейн Черного моря | Наши данные |
Australocypris spp. | 160-240 | Австралия | Timms, 2009 |
Diacypris spp | 164 | Австралия | Timms, 2009 |
Reticypris sp. | 240 | Австралия | Timms, 2009 |
Класс Malacostraca Отряд Isopoda | |||
Haloniscus searlei Chilton, 1920 | 127 | Австралия | Pinder et al., 2002 |
Idotea balthica basteri (Pallas, 1772) | 90 | Европа | Наши данные |
Отряд Amphipoda | |||
Orchestia gammarellus (Pallas, 1766) | 80 | Крым | Наши данные |
Orchestia mediterranea (Costa, 1853) | 80 | Крым | Наши данные |
Отряд Mysida | |||
Mesopodopsis africana O. Tattersall, 1952 | 60 | Африка | Carrasco, Perissinotto, 2012 |
Indomysis annandalei W. Tattersall, 1914 | 130 | Пакистан | Sultana et al., 2011 |
Сложная система адаптаций, позволяющая существовать в крайне дискомфортной среде. Для существования в гиперсоленых условиях необходимы специализированные адаптации на различных уровнях и в различных системах ракообразных. В животном мире существуют различные пути/механизмы, позволяющие решать проблемы осморегуляции и осуществления метаболизма при разных соленостях (Хлебович, Аладин, 2010). Среди ракообразных, существующих в гиперсоленых условиях, есть виды, реализующие различные механизмы и стратегии адаптации. Не будем рассматривать все это разнообразие механизмов и стратегий, а кратко рассмотрим комплекс приспособлений артемии - наиболее галотолерантного ракообразного. К настоящему времени эти механизмы достаточно хорошо изучены (Gajardo, Beardmore, 2012). Следует отметить, что комплекс адаптационных механизмов, имеющийся у артемий, позволяет им существовать в широком диапазоне различных факторов среды (соленость от 4 до 360 г/л; температура – от 5 до 40 °С; в озерах с различным составом солей – содовые, сульфатные, хлоридные и др.; высоких значениях УФ – высокогорные озера; др.), что показано во многих работах (Литвиненко и др., 2009; Shadrin, Anufriieva, 2012). Артемии имеют самые эффективные среди животных механизмы осморегуляции (Gajardo, Beardmore, 2012). Однако, этого мало для существования в столь экстремальной многострессорной среде. Жизнь в таких условиях – штука сложная, потребовавшая комплексных решений – механизмы адаптаций артемий распределены по всем уровням организации от молекулярного до популяционного. Столь сложный комплекс адаптаций обеспечивает большое количество белок-кодирующих и регуляторных генов (Gajardo, Beardmore, 2012), позволяет рачкам “выбирать” оптимальные решения из набора возможных альтернативных. Галотолерантность взрослых стадий выше, чем ранних ювенильных. Кроме наличия механизмов, обеспечивающих активное существование особей в очень некомфортной среде, артемии способны переключаться с продуцирования активных науплиев на продуцирование цист/покоящихся яиц, которые в мире животных являются самыми устойчивыми ко всему покоящимися стадиями. Первые 5 часов реактивации цист обеспечиваются 324 белок–кодирующими генами (Chen et al., 2009), что показывает комплексность задачи перехода от покоящегося состояния к активной жизнедеятельности. Способность продуцировать покоящиеся стадии характерна для большинства ракообразных, массово развивающихся в гиперсоленых водоемах. Наличие в донных отложениях банка покоящихся стадий ракообразных, способных сохраняться десятилетия (столетия?), является памятью популяций и таксоцена ракообразных в целом о прошлых изменениях среды. Это еще один из механизмов, обеспечивающих существование ракообразных в экстремальной меняющейся среде. Можно выдвинуть гипотезу о возможности избирательной активации цист - наличии альтернативных вариантов экспрессии метагенома таксоцена/популяции ракообразных в биотопе. Однако экспериментальных данных, показывающих это, пока нет. Существование в гиперсоленых водоемах, особенно если это сопровождается высокими температурами и уровнем УФ, приводит к увеличению частоты спонтанных мутаций, и организмы, обитающие в таких условиях, имеют более совершенные механизмы репарации ДНК и большие скорости молекулярной эволюции (Hebert et al., 2002).
Что ограничивает распространение галотолерантных видов: биотические vs абиотические факторы. Физический диапазон галотолерантности многих видов намного шире, чем диапазон солености, при которой они обычно встречаются в водоемах. Соленость ограничивает наличие вида в водоемах только на границах диапазона. При этом часто сопутствующие факторы (например, низкая концентрация кислорода) могут играть главную лимитирующую роль. Основную роль в ограничении реализованного ареала при средних соленостях экстремогалотолерантных ракообразных играют биотические факторы – наличие хищников и конкурентов, в случаях отсутствия оных они обитают и при очень низких соленостях 4-10 г/л (Литвиненко и др., 2009; Sultana et al., 2011; Shadrin, Anufriieva, 2012).
Список литературы
, , Бойко в озерах Западной Сибири. Новосибирск: Наука, 2009. 304 с.
, Аладин солености в жизни животных // Вестник РАН. - 2010. - Т. 80, № 5-6. - С. 527-532.
Шадрин озера Крыма: общие особенности В кн.: Микроводоросли Черного моря: проблемы сохранения биоразнообразия и биотехнологического использования. Севастополь: Экоси-гидрофизика, 2008. С. 85-93.
, , Мариан цианобактерии гиперсоленых водоемов юга Индии // Наук. зап. Терноп. нац. пед. ун-ту. Сер. бiологiя. Спец. вип.: Гiдроекологiя. - 2005. - № 4(27). - С. 268-271.
Belmonte G., Moscatello S., Batogova E., Pavlovskaya T., Shadrin N. V., Litvinchuk L. F. Fauna of hypersaline lakes of the Crimea (Ukraine) // Thalassia Salentina. – 2012. – V. 34. – P. 11-24.
Bodergat A.-M., Rio M., Andreani A. M. Chemical composition and ornamentation of Cyprideis torosa (Crustacea, Ostracoda) in the paralic environment // Oceanologica acta.- 1991. - V. 14, №5. - Р. 505-514.
Carrasco N. K., Perissinotto R. Development of a Halotolerant Community in the St. Lucia Estuary (South Africa) during a hypersaline Phase // PloS ONE. – 2012. – V. 7(1): e29927. doi:10.1371/journal. pone.0029927
Chen W.-H., Ge X., Wang W., Yu J., Hu S. A gene catalogue for post-diapause development of an anhydrobiotic arthropod Artemia franciscana // BMC Genomics. – 2009. –V. 10(52); doi:10.1186/1471-2164-10-52 http://www. /1471-2164/10/52
De los Ríos Escalante P., Crespo, J. E. Salinity effects on the abundance of Boeckella poopoensis (Copepoda, Calanoida) in saline ponds in the Atacama desert, northern Chile // Crustaceana. - 2004. - V.77, № 4. - P. 417-423.
Gajardo G. M., Beardmore J. A. The Brine Shrimp Artemia: Adapted to Critical Life Conditions // Frontiers in Physiol. – 2012. –V. 3: 185; doi: 10.3389/fphys.2012.00185
Geddes M. C. Studies on an Australian brine shrimp, Parartemia zietzian sayce (Crustacea : Anostraca)—I. Salinity tolerance // Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology. - 1975. - V. 51, № 3. - P. 553–559.
Hebert P. D.N., Remigio E. A., Colbourne J. K., Taylor D. J., Wilson C. C. Accelerated molecular evolution in halophilic crustaceans // Evolution. - 2002. - V. 56, № 5. - P. 909–926.
Pinder A. M., Halse S. A., Shiel R. J., Cale D. J., McRae J. M. Halophile aquatic invertebrates in the wheatbelt region of south-western Australia //Verh. Internat. Verein. Limnol. - 2002. - V. 28. - P. 1–8.
Shadrin N. V., Anufriieva E. V. Review of the biogeography of Artemia Leach, 1819 (Crustacea: Anostraca) in Russia // Int. J. Artemia biology. - 2012. - V.2, № 1. - P. 51-61. http:///Vol.2-No1/Shadrin%20and%20Anufriieva%20(2012)_1.pdf
Shadrn N. V., Zagorodnya Yu. A., Nagorskaya L. L., Samchyshyna L. Finds of Branchinella spinosa (Anostraca, Thamochephalidae) in the salt lakes of the Crimean peninsula (Ukraine) // Vestnik zoologii. - 2009. - V. 43, № 3. - P. 208.
Sultana R., Kazmi Q. B., Nasir M., Amir F., Ali W., Shadrin N. V. Indomysis annandalei W. Tattersall, 1914 (MYSIDAСЕА: MYSIDAE) from Pakistan Coastal Waters - Eurythermal and Euryhaline Opossum Shrimp // Мор. экол. журн. - 2011. - Т.10, № 3. - Р. 57-66.
Timms B. V. Study of the saline lakes of the Esperance Hinterland, Western Australia, with special reference to the roles of acidity and episodicity // Natural Resources and Environmental Issues. - 2009. - V. 15, Article 44. http://digitalcommons. usu. edu/nrei/vol15/iss1/44
