Ракообразные в гиперсоленых водоемах: специфика существования и адаптации

Актуальные проблемы изучения ракообразных континентальных вод/Материалы лекций и докладов Международной школы-конференции. Борок, 5-5 ноября 2012. кОСТРОМА: кОСТРОМСКОЙ ПЕЧАТНЫЙ ДОМ, 2012. – с. 316-319.

Ракообразные в гиперсоленых водоемах: специфика существования и адаптации

Институт биологии южных морей НАН Украины

99011 Севастополь, пр. Нахимова, 2,  Украина

e-mail: *****@***ru

Ракообразные чрезвычайно разнообразная группа животных, которая смогла заселить почти все типы местообитаний, имеющиеся на нашей планете. Гиперсоленые водоемы относятся к наиболее экстремальным местообитаниям на Земле. Некоторые виды ракообразных, относящихся к различным отрядам, смогли приспособиться к существованию и в таких жестких  условиях. Цели данного сообщения: рассмотреть особенности гиперсоленых водоемов, как среды обитания; дать краткий обзор ракообразных, обитающих в гиперсоленых водоемах; рассмотреть иерархическую систему адаптаций, которая позволяет им существовать в экстремальных местообитаниях; оценить роль биотических и абиотических факторов в ограничении распределения ракообразных-галотолерантов.

Особенности гиперсоленых водоемов: многофакторная экстремальность.

Соленость – один из важнейших абиотических факторов, определяющих структуру и функционирование биоты в водоемах на всех уровнях организации (Хлебович, Аладин, 2010). Общий диапазон солености в естественных водоемах – от 0 до более 500 г/л. В талассогалинных водоемах, где соотношение ионов близко к таковому в морской воде, максимальная концентрация солей может достигать 350-370 г/л, а в аталассогалинных (с иным ионным составом) – более 500 г/л. Далее нас будут интересовать только гиперсоленые водоемы, которые являются интегральной частью гидросферы планеты и имеются на всех континентах. Общая концентрация солей, как и их состав, влияют на многие физико-химические характеристики растворов, переводя их нередко в область экстремальных (для организмов) значений. В частности, с ростом солености уменьшаются теплоемкость раствора и температура его замерзания, но увеличивается температура его закипания. Следствием зависимости теплоемкости раствора от солености является более быстрые нагревание и охлаждение воды в гиперсоленых водоемах по сравнению с пресными и морем. Это обуславливает более высокие дневные и более низкие ночные температуры, что ведет к увеличению суточной амплитуды колебаний температуры. В природе это отмечено автором в гиперсоленых водоемах Крыма и юга Индии (Шадрин и др., 2005). Дневные температуры в гиперсоленых прибойных лужах, гиперсоленых озерах и лагунах, например в Крыму, могут превышать 50 °С, при суточном размахе в 25-27 градусов. Раствор может оставаться жидким при высочайших соленостях при температурах ниже минус 50 °С. Все это ведет и к наличию больших вертикальных градиентов температуры в гиперсоленых водоемах.

Увеличение солености ведет к падению растворимости кислорода. Конечно, концентрация кислорода в водоеме определяется не только его растворимостью, но его выделением и потреблением, прежде всего, биотой. Поэтому в высокопродуктивных гиперсоленых водоемах концентрация кислорода может превышать днем 200% насыщения, а ночью падать до нуля. Это, в частности, наблюдается в ряде гиперсоленых озер Крыма (Шадрин, 2008). На интенсивность обмена между водоемом и атмосферой и вертикальным распределением кислорода в водоёме влияют коэффициенты молекулярной и турбулентной диффузии, которые также зависят от солености. С увеличением солености увеличивается плотность и вязкость раствора, влияющие на турбулентное перемешивание, что  ведет к увеличению вертикального градиента концентрации кислорода и, временами, его отсутствию уже на глубинах 0.2 – 0.5 м. В гиперсоленых водоемах/биотопах животные нередко вынуждены существовать в гипоксийных условиях. Увеличение плотности раствора и его вязкости вносит свой вклад и в увеличение энергетических трат на движение. Увеличение плотности с ростом солености ведет к тому, что бентосные животные переходят к планктонному образу жизни. Многие гиперсоленые биотопы (прибойные ванны, озера, лагуны), в дополнение ко всему, являются пересыхающими водоемами. Более подробно специфика гиперсоленых озер (на примере крымских) описана ранее (Шадрин, 2008; Belmonte et al., 2012).

Ракообразные-экстремогалотолеранты. В таблице 1 представлены некоторые из  наиболее галотолерантных видов различных таксонов ракообразных. Цель таблицы – не дать исчерпывающий список таких видов (объем статьи не позволяет это сделать), а лишь продемонстрировать, что такие виды есть в различных крупных таксонах и в различных регионах. Самая высокая галотолерантность характерна для представителей Anostraca (Artemia spp., Parartemia spp.). Довольно высокие значения солеустойчивости – у некоторых представителей отряда Harpacticoida (Copepoda), среди которых широко распространенный вид Cletocamptus retrogressus, вероятно, - чемпион. В небольшом количестве галотолерантные виды, как видно из таблицы, имеются в большинстве таксонов ракообразных. Следует отметить, что среди ракообразных нет настоящих галофильных форм, тех которые могут существовать лишь при высоких соленостях. Галотолерантные виды могут нормально существовать, как правило, и при низких соленостях, начиная с 1-5 г/л.

Таблица 1. Некоторые наиболее галотолерантные виды ракообразных

Вид	Макс. cоленость, г/л	Регион	Источник данных
Класс Branchiopoda Отряд Anostraca
Artemia spp.	360	Все континенты, кроме Антарктиды	Shadrin, Anufriieva, 2012
Parartemia spp.	200-260	Австралия	Geddes, 1975
Branchinella spinosa (H. Milne-Edwards, 1840)	85	Евразия, Африка	Литвиненко и др., 2009; Шадрин и др., 2009
Отряд Cladocera
Moina salina (mongolica) Daday, 1888	150-160	Евразия, Сев. Африка	Литвиненко и др., 2009; наши данные
Daphniopsis truncata Hebert & Wilson, 2000	84	Австралия	Pinder et al., 2002; Timms, 2009
Класс Maxillopoda Отряд Calanoida
Arctodiaptomus salinus (Daday, 1885)	80 - (100?)	Евразия, Сев. Африка	Наши данные
Calamoecia spp.	120-240	Австралия	Pinder et al., 2002; Timms, 2009
Boeckella poopoensis Marsh, 1906	90	Анды, Ю. Америка	De Los Rios, Crespo, 2004
Отряд Cyclopoida
Apocyclops dengizicus (Lepeshkin, 1900)	130	Ю. Африка, Австралия, Азия	Carrasco, Perissinotto, 2012; Pinder et al., 2002
Metacyclops arnaudi (G. O. Sars, 1908)	240	Австралия	Pinder et al., 2002; Timms, 2009
Metacyclops laurentiisae Karanovic, 2004	123	Австралия	Pinder et al., 2002; Timms, 2009
Отряд Harpacticoida
Cletocamptus confluens (Schmeil, 1894)	130	Евразия, Ю. Африка	Carrasco, Perissinotto, 2011
Schizopera sp.	110	Австралия	Pinder et al.,  2002
Mesochra sp.	130	Австралия	Pinder et al.,  2002
Cletocamptus retrogressus Shmankevich, 1875	>200	Евразия, Африка	Литвиненко и др., 2009; наши данные
Класс Ostracoda
Cyprideis torosa (Jones, 1850)	120	Средиземноморье	Bodergat et al., 1991
Eucypris inflata (G. O. Sars, 1903)	290	Бассейн Черного моря	Наши данные
Australocypris spp.	160-240	Австралия	Timms, 2009
Diacypris spp	164	Австралия	Timms, 2009
Reticypris sp.	240	Австралия	Timms, 2009
Класс Malacostraca Отряд Isopoda
Haloniscus searlei Chilton, 1920	127	Австралия	Pinder et al., 2002
Idotea balthica basteri (Pallas, 1772)	90	Европа	Наши данные
Отряд Amphipoda
Orchestia gammarellus (Pallas, 1766)	80	Крым	Наши данные
Orchestia mediterranea (Costa, 1853)	80	Крым	Наши данные
Отряд Mysida
Mesopodopsis africana O. Tattersall, 1952	60	Африка	Carrasco, Perissinotto, 2012
Indomysis annandalei W. Tattersall, 1914	130	Пакистан	Sultana et al., 2011

Сложная система адаптаций, позволяющая существовать в крайне дискомфортной среде. Для существования в гиперсоленых условиях  необходимы специализированные адаптации на различных уровнях и в различных системах ракообразных. В животном мире существуют различные пути/механизмы, позволяющие решать проблемы осморегуляции и осуществления метаболизма при разных соленостях (Хлебович, Аладин, 2010). Среди ракообразных, существующих в гиперсоленых условиях, есть виды, реализующие различные механизмы и стратегии адаптации. Не будем рассматривать все это разнообразие механизмов и стратегий, а кратко рассмотрим комплекс приспособлений артемии - наиболее галотолерантного ракообразного. К настоящему времени эти механизмы достаточно хорошо изучены (Gajardo, Beardmore, 2012). Следует отметить, что комплекс адаптационных механизмов, имеющийся у артемий, позволяет им существовать в широком диапазоне различных факторов среды (соленость от 4 до 360 г/л; температура – от 5 до 40 °С; в озерах с различным составом солей – содовые, сульфатные, хлоридные и др.; высоких значениях УФ – высокогорные озера; др.), что показано во многих работах (Литвиненко и др., 2009; Shadrin, Anufriieva, 2012). Артемии имеют самые эффективные среди животных механизмы осморегуляции (Gajardo, Beardmore, 2012). Однако, этого мало для существования в столь экстремальной многострессорной среде. Жизнь в таких условиях – штука сложная, потребовавшая комплексных решений – механизмы адаптаций артемий распределены по всем уровням организации от молекулярного до популяционного. Столь сложный комплекс адаптаций обеспечивает большое количество белок-кодирующих и регуляторных генов (Gajardo, Beardmore, 2012), позволяет рачкам “выбирать” оптимальные решения из набора возможных альтернативных. Галотолерантность взрослых стадий выше, чем ранних ювенильных. Кроме наличия механизмов, обеспечивающих активное существование особей в очень некомфортной среде, артемии способны переключаться с продуцирования активных науплиев на продуцирование цист/покоящихся яиц, которые в мире животных являются самыми устойчивыми ко всему покоящимися стадиями. Первые 5 часов реактивации цист обеспечиваются  324 белок–кодирующими генами (Chen et al., 2009), что показывает комплексность  задачи перехода от покоящегося состояния к активной жизнедеятельности. Способность продуцировать покоящиеся стадии характерна для большинства ракообразных, массово развивающихся в гиперсоленых водоемах. Наличие в донных отложениях банка покоящихся стадий ракообразных, способных сохраняться десятилетия (столетия?), является памятью популяций и таксоцена ракообразных в целом о прошлых изменениях среды. Это еще один из механизмов, обеспечивающих существование ракообразных в экстремальной меняющейся среде. Можно выдвинуть гипотезу о возможности избирательной активации цист - наличии альтернативных вариантов экспрессии метагенома таксоцена/популяции ракообразных в биотопе. Однако экспериментальных данных, показывающих это, пока нет. Существование в гиперсоленых водоемах, особенно если это сопровождается высокими температурами и уровнем УФ, приводит к увеличению частоты спонтанных мутаций, и организмы, обитающие в таких условиях, имеют более совершенные механизмы репарации ДНК и большие скорости молекулярной эволюции (Hebert et al., 2002). 

Что ограничивает распространение галотолерантных видов: биотические vs абиотические факторы. Физический диапазон галотолерантности многих видов намного шире, чем диапазон солености, при которой они обычно встречаются в водоемах. Соленость ограничивает наличие вида в водоемах только на границах диапазона. При этом часто сопутствующие факторы (например, низкая концентрация кислорода) могут играть главную лимитирующую роль. Основную роль в ограничении реализованного ареала при средних соленостях экстремогалотолерантных ракообразных играют биотические факторы – наличие хищников и конкурентов, в случаях отсутствия оных они обитают и при очень низких соленостях 4-10 г/л (Литвиненко и др., 2009; Sultana et al., 2011; Shadrin, Anufriieva, 2012).

Список литературы

, , Бойко в озерах Западной Сибири. Новосибирск: Наука, 2009. 304 с.

, Аладин солености в жизни животных // Вестник РАН. - 2010. - Т. 80, № 5-6. - С. 527-532.

Шадрин озера Крыма: общие особенности В кн.: Микроводоросли Черного моря: проблемы сохранения биоразнообразия и биотехнологического использования. Севастополь: Экоси-гидрофизика, 2008. С. 85-93.

, , Мариан цианобактерии гиперсоленых водоемов юга Индии // Наук. зап. Терноп. нац. пед. ун-ту. Сер. бiологiя. Спец. вип.: Гiдроекологiя. - 2005. - № 4(27). - С. 268-271.

Belmonte G., Moscatello S., Batogova E., Pavlovskaya T., Shadrin N. V., Litvinchuk L. F. Fauna of hypersaline lakes of the Crimea (Ukraine) // Thalassia Salentina. – 2012. – V. 34. – P. 11-24.

Bodergat A.-M., Rio M., Andreani A. M. Chemical composition and ornamentation of Cyprideis torosa (Crustacea, Ostracoda) in the paralic environment // Oceanologica acta.- 1991. - V. 14, №5. - Р. 505-514.

Carrasco N. K., Perissinotto R. Development of a Halotolerant Community in the St. Lucia Estuary (South Africa) during a hypersaline Phase // PloS ONE. – 2012. – V. 7(1): e29927. doi:10.1371/journal. pone.0029927

Chen W.-H., Ge X., Wang W., Yu J., Hu S. A gene catalogue for post-diapause development of an anhydrobiotic arthropod Artemia franciscana  // BMC Genomics. – 2009. –V. 10(52); doi:10.1186/1471-2164-10-52 http://www. /1471-2164/10/52

De los Rнos Escalante P., Crespo, J. E. Salinity effects on the abundance of Boeckella poopoensis (Copepoda, Calanoida) in saline ponds in the Atacama desert, northern Chile // Crustaceana. - 2004. - V.77, № 4. - P. 417-423.

Gajardo G. M.,  Beardmore J. A. The Brine Shrimp Artemia: Adapted to Critical Life Conditions // Frontiers in  Physiol. – 2012. –V. 3: 185; doi: 10.3389/fphys.2012.00185

Geddes M. C. Studies on an Australian brine shrimp, Parartemia zietzian sayce (Crustacea : Anostraca)—I. Salinity tolerance // Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology. - 1975. - V. 51, № 3. - P. 553–559.

Hebert P. D.N.,  Remigio E. A.,  Colbourne J. K., Taylor  D. J.,  Wilson C. C. Accelerated molecular evolution in halophilic crustaceans // Evolution. - 2002. - V. 56, № 5. -  P. 909–926.

Pinder A. M., Halse S. A., Shiel R. J.,  Cale D. J.,  McRae J. M.  Halophile aquatic invertebrates in the wheatbelt region of south-western Australia //Verh. Internat. Verein. Limnol. - 2002. - V. 28. - P. 1–8.

Shadrin N. V., Anufriieva E. V.  Review of the biogeography of Artemia Leach, 1819 (Crustacea: Anostraca) in Russia // Int. J. Artemia biology. - 2012. - V.2, № 1. - P. 51-61. http:///Vol.2-No1/Shadrin%20and%20Anufriieva%20(2012)_1.pdf

Shadrn N. V., Zagorodnya Yu. A., Nagorskaya L. L., Samchyshyna L. Finds of Branchinella spinosa (Anostraca, Thamochephalidae) in the salt lakes of the Crimean peninsula (Ukraine) // Vestnik zoologii. - 2009. - V. 43, № 3. - P. 208.

Sultana R., Kazmi Q. B., Nasir M., Amir F., Ali W., Shadrin N. V. Indomysis annandalei W. Tattersall, 1914 (MYSIDAСЕА: MYSIDAE) from Pakistan Coastal Waters - Eurythermal and Euryhaline Opossum Shrimp // Мор. экол. журн. - 2011. - Т.10, №  3. - Р. 57-66.

Timms B. V. Study of the saline lakes of the Esperance Hinterland, Western Australia, with special reference to the roles of acidity and episodicity // Natural Resources and Environmental Issues. - 2009. - V. 15, Article 44. http://digitalcommons. usu. edu/nrei/vol15/iss1/44